La epigenética y las abejas

 Introducción

Cuando pensamos en abejas, solemos imaginar una colmena estructural y socialmente compleja, formada por una reina, obreras y zánganos. Todas estas abejas comparten la misma base genética, y aún así su desarrollo, comportamientos y funciones son completamente distintos dentro de la colmena, entonces: ¿Qué es lo que hace que una abeja se convierta en reina?

Una abeja melífera (Apis melifera) posada. Créditos de la imagen: David Hablützel.

La importancia del desarrollo larval

Las abejas melíferas (Apis melifera) son uno de los insectos eusociales más ampliamente estudiados. Las hembras de esta especie pueden desarrollarse en dos castas: reinas y obreras, que difieren en morfología, fisiología y función dentro de la colmena (Michener, 1974). Las reinas son reproductivas, de mayor tamaño, se desarrollan más rápido y viven más tiempo. En cambio, las obreras son estériles y se encargan de alimentar a las larvas y recolectar alimento (Gordon, 1996).

Aunque parezca contraintuitivo, esta diferenciación no se debe a diferencias genéticas, sino principalmente a la alimentación que reciben durante su fase larvaria. Las larvas hembras que reciben una dieta rica en jalea real se convierten en reinas, mientras que una dieta menos nutritiva, como el pan de abeja (mezcla de polen y miel), conduce al desarrollo de una obrera (Haydak, 1970).

Durante los tres primeros días de su desarrollo, las larvas son alimentadas con jalea real, una secreción glandular de las abejas nodrizas producida por unas glándulas hipofaríngeas y mandibulares. Luego, las larvas destinadas a ser obreras cambian a una dieta de pan de abeja, mientras que las futuras reinas continúan recibiendo exclusivamente jalea real de forma abundante (Haydak, 1970). Esta dieta da como consecuencia a una abeja morfológica, conductual y fisiológicamente distinta a sus contrapartes obreras, además de tener una mayor esperanza de vida (Winston, 1987).

Comparativa de tamaño de las tres castas de la abeja melífera. De izquierda a derecha: obrera, reina y zángano. Nótese que la reina presenta un cuerpo más alargado y de mayor tamaño en comparación con las otras dos castas. Créditos de la imagen: Encyclopaedia Britannica, Inc.

Todavía no se conoce con exactitud por qué solo la jalea real permite el desarrollo de una reina, aunque parece deberse a una cuestión epigenética (Kurcharski et al., 2008, Simola et al., 2016). Kurcharski et al. (2008) demostraron que el gen Dnmt3, que regula la metilación del ADN, es clave en la determinación de castas: cuando este gen es silenciado, las larvas se desarrollan como reinas, incluso sin jalea real. Por otro lado, Spannhoff et al. (2011) encontraron que a jalea real contiene un compuesto (10-HDA) que inhibe enzimas HDAC, lo que también contribuye al desarrollo de la casta reina. En base a estos descubrimientos podemos plantear la siguiente  pregunta: ¿Cómo se ve afectado el desarrollo de las abejas reinas en función de la composición de la jalea real, sabiendo que esta varía según las flores que visitan las abejas recolectoras?

Pues sorprendentemente, nadie, hasta la fecha de publicación de este artículo, ha respondido a esta pregunta. Aunque se sabe que la composición de la jalea real puede variar en función de las flores que visitan las abejas recolectoras (Wytrychowski et al., 2013). Pero no nos alejemos mucho del tema...

¿Podría una abeja adulta desarrollarse como reina si consume jalea real durante el mismo tiempo que una larva?

Sencillamente, no. La única etapa en la que una abeja puede convertirse en reina es durante su fase larvaria, ya que es cuando sus células se encuentran en un estado de plasticidad, donde aún pueden transformarse en distintos tipos de células. Una vez que la abeja completa la metamorfosis y emerge como adulta, sus células ya están completamente diferenciadas, por tanto, ha perdido la capacidad de revertir su desarrollo.

Pero, en ausencia de reina, algunas obreras adultas pueden asumir parcialmente su rol y convertirse en lo que se conoce como pseudoreinas (Wheeler, 1928). ¿Pero cómo esto es posible si supuestamente los ovarios de las obreras son hipotróficos? Bueno, resulta que estos ovarios permanecen inactivos debido a la influencia de las señales químicas de la reina (Duncan et al., 2016), pero cuando estas señales químicas desaparecen, en ausencia de reina, permite que algunas obrera desarrollen funcionalmente sus ovario, especialmente aquellas con ovarios más grandes, que muestran una menor sensibilidad a la feromona de la reina (Galbraith et al., 2015). Aunque en cualquier caso, no pueden producir huevos fecundados, ya que no se han apareado, por lo que su descendencia (si es que llega a haberla) será únicamente masculina (Kuszewska et al., 2017).

La única y casi infructuosa descendencia que una pseudoreina puede llegar a tener: un zángano. Imagen extraída de aquí.

¿Y si se alimentara a las larvas con jalea real de manera alterna?

Pues, tal y como he comentado un poco más arriba, para que una abeja se desarrolle como reina es necesario alimentarla de forma exclusiva y abundante con jalea real. Por lo tanto, si esta alimentación es intermitente, lo más probable es que la larva desarrolle características intermedias, dando lugar a un individuo que no es ni una reina ni una obrera. Esto se debe a que los procesos epigenéticos necesarios para su transformación completa en reina no se han activado completamente.

Conclusión

Así de alucinante es la epigenética. Seguramente que en futuros artículos vuelva a tratar de nuevo este tema con otros ejemplos. ya que, bueno, los insectos eusociales son muy curiosos. Su compleja organización social y su capacidad para generar castas a partir del mismo genoma los convierte, sin duda alguna, en todo un mundo por descubrir.

Bibliografía

1. Michener, Charles. (2003). The Social Behavior of Bees. A Comparative Study. https://archive.org/details/socialbehaviorof0000mich/page/n5/mode/2up
2. Gordon, Deborah. (2002). The organization of work in social insect colonies. https://csc.ucdavis.edu/~cmg/netdyn/Gordon-1.pdf
3. Haydak, M.H. (1970) Honey Bee Nutrition https://geohoney.com/download/research/annurev.en.15.010170.001043%20honey5eda2bc394547.pdfsrsltid=AfmBOorNVb5E7JcESebawsK3a_HXs_CN7MZVZcLNbYowcdU9k5cSMUmz
4. Winston ML (ed). (1987) The Biology of the Honey Bee.
5. Kucharski, R & Maleszka, J & Foret, S & Maleszka, Ryszard. (2008). Nutritional Control of Reproductive Status in Honeybees via DNA Methylation. https://www.science.org/doi/full/10.1126/science.1153069
6. Simola, Daniel & Graham, Riley & Brady, Cristina & Enzmann, Brittany & Desplan, Claude & Ray, Anandasankar & Zwiebel, Laurence & Bonasio, Roberto & Reinberg, Danny & Liebig, Juergen & Berger, Shelley. (2016). Epigenetic (re)programming of caste-specific behavior in the ant Camponotus floridanus. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/26722000/
7. Spannhoff, Astrid & Kim, Yong Kee & Raynal, Noël & Gharibyan, Vazganush & Su, Ming-Bo & Zhou, Yue-Yang & Li, Jia & Castellano, Sabrina & Sbardella, Gianluca & Issa, Jean-Pierre & Bedford, Mark. (2011). Histone deacetylase inhibitor activity in royal jelly might facilitate caste switching in bees. https://pmc.ncbi.nlm.nih.gov/articles/PMC3059907/
8. Wytrychowski, Marine & Chenavas, Sophie & Daniele, Gaëlle & Herve, Casabianca & Batteau, Magali & Guibert, Sylvie & Brion, Béatrice. (2013). Physicochemical characterisation of French royal jelly: Comparison with commercial royal jellies and royal jellies produced through artificial bee-feeding. https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0889157513000033
9. The social insects: their origin and evolution by Wheeler, William Morton (1928) https://archive.org/details/b29809198
10. Duncan, Elizabeth & Hyink, Otto & Dearden, Peter. (2016). Notch signalling mediates reproductive constraint in the adult worker honeybee. https://www.researchgate.net/publication/305820209_Notch_signalling_mediates_reproductive_constraint_in_the_adult_worker_honeybee
11. Galbraith, D. A., Wang, Y., Amdam, G. V., Page, R. E., & Grozinger, C. M. (2015). Reproductive physiology mediates honey bee (Apis mellifera) worker responses to social cues. https://www.jstor.org/stable/43599888?seq=1
12. Kuszewska, Karolina & Wącławska, Agnieszka & Woyciechowski, Michal. (2017). Reproduction of rebel workers in honeybee (Apis mellifera) colonies. https://www.researchgate.net/publication/319207981_Reproduction_of_rebel_workers_in_honeybee_Apis_mellifera_colonies