El problema Salamandra

 Introducción

Hace no mucho tiempo discutí sobre cuál podría haber sido el posible origen del color de las salamandras del género Salamandra. Si bien podría haber evolucionado por representar una señal aposemática o por una coloración críptica, una idea a la que he sido bastante reacio.

En un primer momento había planteado que podría ser que la especie ancestral de la salamandra inicialmente desarrollará una colora críptica y que luego, posteriormente, debido a un cambio en la dieta o a una mutación pudiera llegar a ser capaz de sintetizar el compuesto orgánico que la hace tóxica. Y que luego, por medio de la selección natural, los individuos más llamativos y con una mayor cantidad de ese compuesto sobrevivirían y dieran lugar a esa especie.

En cierto modo no iba tan mal encaminado, y efectivamente había acertado al considerar que una mutación podría haber sido la causa o capacidad de sintetizar compuesto venenosos, como resultado de la duplicación de genes preexistentes, exones o dominios proteicos (Wong y Belov, 2012). De hecho, la presencia de cuatro alcaloides esteroidales en esta especie de salamandra (Knepper et al., 2019) parece indicar que la diversidad de toxinas podría haber surgido a partir de múltiples duplicaciones genéticas seguidas de modificaciones funcionales.

Un buen rompecabezas

Pero esto realmente sigue sin responde cómo evolucionó la coloración de la salamandra. Curiosamente, dentro del género Salamandra, dos de las sietes especies presentan una coloración completamente melanística, mientras que las demás tienen el patrón negro-amarillo. Una posible explicación es que el ancestro común tenía una coloración principalmente críptica y ya contaba con los genes duplicados para la síntesis de toxinas, pero que la coloración apareció de manera independiente en las distintas especies, lo cual iría en contra del principio de parsimonia. Alternativamente, el ancestro común podría haber sido ya negro-amarillo, con la duplicación genética de las toxinas presentes. En este caso, el patrón negro-amarillo sería la condición ancestral y las especies melanisticas representarían un rasgo derivado. Habiendo perdido su coloración amarillenta de manera progresiva hasta quedar completamente melánicas (Bonato y Steinfartz, 2005).

Representación de ambas hipótesis en cladogramas. El cladograma A representa la hipótesis según la cual el ancestro común del género Salmandra presentaba una coloración principalmente oscura y críptica, pero sus descendientes fueron perdiendo esa uniformidad y desarrollaron la coloración negro-amarilla de manera independiente. En cambio, el cladograma B), representa la hipótesis alternativa y muestra que la coloración negro-amarilla sería la condición ancestral del grupo, y que la coloración melánica habría aparecido después como un rasgo derivado. Modificado de Rodriguez et al. (2017)

Una vez entendido la condición de aparición de cada rasgo sería interesante tratar de explicar por qué estas dos especies perdieron su coloración amarilla. La posible hipótesis de que estas especies hayan perdido su llamativa coloración a causa de la pérdida del veneno queda totalmente excluida, ya que todas las especies de Salamandra, incluidas las completamente melanísticas, mantienen altas concentraciones de alcaloides esteroidales en sus secreciones cutáneas (Vences et al., 2014). Sumado a esto, la presencia de la coloración amarillenta no está relacionada con la concentración o composición de las toxinas, ni la depredación ni el riesgo infección explica la variación de toxinas ni el tamaño de las glándulas de veneno (De Meester et al., 2021), lo que implica que la coloración amarillenta puede evolucionar de manera relativamente independiente de la toxicidad química. 

Pero, si esto es así, ¿cómo es posible que se haya podido desarrollar? Pues resulta que el grado de extensión y tonalidad del amarillo puede depender de factores ambientales durante el desarrollo larvario, como la disponibilidad de alimento, el color del sustrato donde se desarrolla la larva y la productividad del hábitat, más que la diferencia genética entre poblaciones (Sanchez et al., 2019; Barzaghi et al., 2022). Por lo tanto, el origen de este sorprendente rompecabezas podría deberse a un factor epigenético. No obstante, por el momento se desconoce con precisión en qué genes actúa, pero se conoce la existencia de varios genes implicados en la coloración entre distintos morfos de color sin que existan diferencias genéticas asociadas (Burgon et al., 2020), así que será una cuestión de buscar.

Ahora bien, finalmente: ¿es todo esto el producto de una exaptación? Pues, por increíble que parezca, sí, dado que la coloración amarilla de las salamandras no habría evolucionado originalmente con una función defensiva. Simplemente, al coincidir con la aparición de las secreciones tóxicas, este rasgo habría sido cooptado como señal aposemática. Pero, ¿existe evidencia de que realmente funcione como señal aposemática? Sí, ya que utilizando espectrometría y diferentes modelos de visión de aves y serpientes se ha demostrado que el patrón negro-amarillo es lo suficientemente contrastante frente al follaje del bosque para ser considerado visible, incluso en condiciones nocturnas (Sanchez et al., 2019), lo que descarta que tenga una función críptica (Rivera et al., 2014). Aun así, sería interesante realizar más estudios para reforzar esta idea, por ejemplo usando modelos artificiales con distintos patrones de coloración para ver cuáles son los más depredados por los depredadores.

Conclusión

Así que sí, potencialmente las salamandras son aposemáticas gracias a una exaptación. La coincidencias del azar son, desde luego, sorprendentes y poco predecibles, pero esa es precisamente la gracia del azar.

Bibliografía

1. Wong, Emily & Belov, Katherine. (2012). Venom evolution through gene duplications.
   https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/22285376/
2. Knepper, Janosch & Lüddecke, Tim & Preißler, Kathleen & Vences, Miguel & Schulz, Stefan. (2019). Isolation and Identification of Alkaloids from Poisons of Fire Salamanders (Salamandra salamandra).
   https://www.researchgate.net/publication/333007471_Isolation_and_Identification_of_Alkaloids_from_Poisons_of_Fire_Salamanders_Salamandra_salamandra
3. Bonato, Lucio & Steinfartz, Sebastian. (2005). The evolution of the melanistic colour in the Alpine Salamander Salamandra atra as revealed by a new subspecies from the Venetian Prealps. Italian.
   https://www.researchgate.net/publication/232909766_The_evolution_of_the_melanistic_colour_in_the_Alpine_Salamander_Salamandra_atra_as_revealed_by_a_new_subspecies_from_the_Venetian_Prealps
4. Rodríguez, Ariel & Burgon, James & Lyra, Mariana & Irisarri, Iker & Baurain, Denis & Blaustein, Leon & Göçmen, Bayram & Künzel, Sven & Mable, Barbara & Nolte, Arne & Veith, Michael & Steinfartz, Sebastian & Elmer, Kathryn & Philippe, Hervé & Vences, Miguel. (2017). Inferring the shallow phylogeny of true salamanders (Salamandra) by multiple phylogenomic approaches.
   https://www.researchgate.net/publication/318444856_Inferring_the_shallow_phylogeny_of_true_salamanders_Salamandra_by_multiple_phylogenomic_approaches
5. Vences, Miguel & Sanchez, Eugenia & Hauswaldt, Susanne & Eikelmann, Daniel & Rodríguez, Ariel & Carranza, Salvador & Donaire-Barroso, David & Gehara, Marcelo & Helfer, Véronique & Lötters, Stefan & Werner, Philine & Schulz, Stefan & Steinfartz, Sebastian. (2014). Nuclear and mitochondrial multilocus phylogeny and survey of alkaloid content in true salamanders of the genus Salamandra (Salamandridae).
   https://www.sciencedirect.com/science/article/abs/pii/S1055790313004442
6. DE Meester G, Šunje E, Prinsen E, Verbruggen E, VAN Damme R. (2021). Toxin variation among salamander populations: discussing potential causes and future directions.
   https://onlinelibrary.wiley.com/doi/full/10.1111/1749-4877.12492
7. Barzaghi, Benedetta & Melotto, Andrea & Cogliati, Paola & Manenti, Raoul & Ficetola, Gentile Francesco. (2022). Factors determining the dorsal coloration pattern of aposematic salamanders.
   https://www.nature.com/articles/s41598-022-19466-0
8. Sanchez, Eugenia & Pröhl, Heike & Lüddecke, Tim & Schulz, Stefan & Steinfartz, Sebastian & Vences, Miguel. (2019). The conspicuous postmetamorphic coloration of fire salamanders, but not their toxicity, is affected by larval background albedo.
   https://onlinelibrary.wiley.com/doi/abs/10.1002/jez.b.22845#:~:text=Fire%20salamanders%20are%20conspicuous%20to,but%20not%20on%20its%20toxicity.
9. Burgon, James & Vieites, David & Jacobs, Arne & Weidt, Stefan & Gunter, Helen & Steinfartz, Sebastian & Burgess, Karl & Mable, Barbara & Elmer, Kathryn. (2020). Functional colour genes and signals of selection in colour‐polymorphic salamanders.
   https://www.researchgate.net/publication/339851568_Functional_colour_genes_and_signals_of_selection_in_colour-polymorphic_salamanders
10. Arribas, Oscar. (2019). Rivera, X.; Donaire-Barroso, D. & Arribas, O. (2014): Hipótesis sobre el origen y función del patrón de coloración y de las estrategias reproductivas en el género Salamandra.
    https://www.researchgate.net/publication/338224916_Rivera_X_Donaire-Barroso_D_Arribas_O_2014_Hipotesis_sobre_el_origen_y_funcion_del_patron_de_coloracion_y_de_las_estrategias_reproductivas_en_el_genero_Salamandra_Laurenti_1768_Butll_Soc_Catalana_Herpe